Эхинококкоз кошек: признаки, заражение, диагностика, клинические рекомендации

Ветеринарный врач, кандидат наук, дипломант Европейского колледжа ветеринарной паразитологии Институт паразитологии, факультет ветеринарии, Цюрихский университет, Цюрих, Швейцария

Альвеолярный эхинококкоз, вызванный Echinococcus multilocularis, и кистозный эхинококкоз, вызванный E. granulosus, являются тяжелыми и внезапно возникающими зоонозами. Как правило, кошки иногда заражаются небольшим количеством кишечных стадий f. multilocularis без каких-либо клинических признаков, и выделение яиц паразита происходит в ограниченном количестве. На основании результатов экспериментальных исследований и исследований в реальных условиях, проведенных за последние 50 лет, можно сделать вывод, что кошки, по сравнению с лисами или домашними собаками, играют незначительную роль в эпидемиологии альвеолярного эхинококкоза у человека. Кроме того, у кошек редко наблюдают кистозный эхинококкоз, который характеризуется ростом кист и патологическими изменениями в брюшной полости, но и эти инфекции также не имеют никакого эпидемиологического значения.

Этиология и биология кишечной стадии эхинококковой инвазии у кошачьих

Echinococcus felidis

Echinococcus felidis («львиный штамм» E. granulosus) обнаруживали у львов и пятнистых гиен (Hüttner and Romig, 2009), которые выполняли роль окончательного хозяина для этого паразита, и вероятно, был зафиксирован один случай заражения данным паразитом дикой кошки (Felis lybi-ca). Несмотря на то, что промежуточными хозяевами считались африканские жвачные животные, это было подтверждено только для бородавочника из Национального парка королевы Елизаветы в Уганде. Скорее всего, этот вид является инвазионным для домашних кошек, но его зоонозный потенциал до сих пор не описан.

E. oligarthrus

E. oligarthrus вызывает уникистозный эхинококкоз у людей. Его природный цикл развития включает несколько диких видов семейства Felidae, обитающих в Центральной и Южной Америке в качестве окончательных хозяев; в качестве промежуточных хозяев выступают грызуны, пака, сумчатые опоссумы и лагоморфы. При экспериментальном инфицировании домашних кошек E. oligarthrus развивались до особей с оплодотворенными яйцами, с началом выделения яиц из организма хозяина через 86 дней после инокуляции протосколесками (DAlessandro and Rausch, 2008)

E multilocularis

Окончательными хозяевами E. multilocularis являются преимущественно дикие псовые (лисы, койоты, енотовидные собаки и волки), при этом домашняя собака является подходящим видом для развития паразита до половозрелой стадии. Напротив, у животных-хозяев, принадлежащих к семейству Felidae, таких как рысь (Lynx lynx), дикие кошки (Felis silvestris и Felis lybica) и домашняя кошка, иногда обнаруживают кишечные стадии гельминтов (Eckert et al., 2011; Vuitton et al., 2003) Развитие кишечной стадии и репродуктивный потенциал E. multilocularis у домашних кошек оценивались в рамках нескольких экспериментальных исследований. В 1957 году Vogel (Vogel, 1957) заразил четырех кошек изолятами E. multilocularis из Южной Германии, и у одного животного отмечали выведение яиц из организма, начиная с 36-го дня после инокуляции, которое продолжалось в течение 14 дней.

Позднее были получены данные об изолятах из Северной Дакоты (США), которые оказались заразными для кошек (Rausch and Richards, 1971), также сообщалось, что Лукашенко (1975) удалось добиться выздоровления при инвазии E. multilocularis, развившимися до стадии особей с оплодотворенными яйцами, у кошек через три месяца после экспериментального заражения. Напротив, в экспериментальных исследованиях, проведенных в Японии, изоляты с Аляски и острова Хоккайдо не развивались до стадии особей с оплодотворенными яйцами у кошек (Matsumoto and Yagi, 2008; Kamiya et al. 1985, 1986). По результатам первого сравнительного экспериментального исследования, проведенного в Германии, была выявлена вариабельность численности гельминтов и случаев задержки развития E. multilocularis у кошек по сравнению с лисами. Половозрелые гельминты у кошек в среднем продуцируют 106 яиц на проглоттиду по сравнению с 300 яйцами на проглоттиду гельминта у лис (Zeiyhle and Bosch, 1982). В сравнительном экспериментальном исследовании (Kapel et al., 2006; Thompson et al., 2006) красные лисы, енотовидные собаки, домашние собаки и домашние кошки в возрасте 13-15 недель были инокулированы протосколексами E. multilocularis из расчета 20 000 протосколексов на особь. Степень гельминтной инвазии, а также общее количество выделенных яиц, определяли через 35, 63 и 90 дней после инокуляции (ДПИ). Через 35 дней после инокуляции все животные, кроме одной кошки, были зараженными, со средней степенью гельминтной инвазии около 84 % от исходного инокулята у лисиц, 40 % у енотовидных собак, 12 % у собак и 3 % у кошек. Через 90 дней после инокуляции степень гельминтной инвазии снизилась до очень низкого уровня у лисиц, енотовидных собак и кошек, но оставалась относительно высокой у домашних собак. Средняя продолжительность выделения 95 % всех яиц была относительно короткой: 27-30 дней для лисиц и енотовидных собак; 43 дня для собак; и 13 дней для кошек. Средний уровень продуцирования яиц на одно животное существенно не отличался (в среднем от 279 910 до 346 473 на зараженное животное) у лисиц, енотовидных собак и собак, несмотря на большие различия в количестве гельминтов. Однако в этом исследовании кошки выделяли небольшое количество яиц гельминтов (в среднем 573 на зараженное животное), которые, кроме того, не были инвазионными для мышей (Kapel et al., 2006). Это комплексное исследование подтвердило результаты более ранних исследований, в которых отмечалось, что кошки являются малоэффективными окончательными хозяевами E. multilocularis после первых экспериментальных инвазий. Например, в 1975 году Лукашенко (Лукашенко, 1975) сообщал о сохранении инвазионности у 7 % от заражающей дозы, составлявшей 50 000 протосколексов, через 3–4 недели после заражения, и всего у 0,3 % через 3 месяца. Jenkins and Romig (2000, 2003) и Thompson et al. (2003) сообщали о сохранении инвазионности у 6,9 %, 3,0 % и 12,7 %, соответственно, от заражающей дозы (от 10 000 до 22 600 протосколексов) в период между 21-м и 25-м днем после инокуляции.

Таблица 1.

Природные инфекции E. multilocularis у домашних кошек

Первое сообщение об инфицировании E. multilocularis в условиях окружающей среды было зарегистрировано на острове Ребун (северо-западная часть острова Хоккайдо, Япония) (Ambo et al., 1954). Позже случаи инфицирования кишечной формой E. multilocularis в условиях окружающей среды спорадически регистрировали в различных эндемичных областях (Таблица 1). Присутствие E. multilocularis на фоне инфекции Taenia spp. было подтверждено у трех из 131 кошек из канадской провинции Саскачеван. В этом исследовании у двух кошек было обнаружено 30-50 особей E. multilocularis, достигших клинической стадии, у одной кошки было обнаружено только 3 особи, достигшие клинической стадии (иных данных о клинических стадиях развития не было предоставлено) (Wobser, 1971). В США (Северная Дакота) E. multilocularis были обнаружены у 1-5 % вскрытых кошек в период с 1971 по 1976 год (Gamble et al., 1979). В Европе регистрируют небольшое количество случаев заражения гельминтами, у пациентов такие случаи периодически выявляют на основании обнаружения яиц ленточных червей при копроскопическом исследовании, с последующим подтверждением диагноза с помощью ПЦР (Таблица 1). Распространенность E. multilocularis в популяциях кошек, определяемая по результатам патологоанатомического исследования, колебалась в пределах 0-5,5 % в различных эндемичных районах. Однако, такие исследования в основном проводят у бездомных кошек, поэтому они не являются репрезентативными для средней популяции кошек (Таблица 1). Заражение кошек обычно характеризуются низкой интенсивностью инфекции. В исследовании, проведенном во Франции, три (3,7 %) из 81 вскрытых кошек были инфицированы, со средней интенсивностью инфекции только девять гельминтов на кошку (Pétavy et al., 2000). В Германии у одной из пяти инфицированных кошек было обнаружено около 40 000 половозрелых гельминтов, но не было особей с оплодотворенными яйцами, у других животных количество гельминтов было незначительным (Zeile and Bosch, 1982) В другом исследовании сообщалось, что у кошки было обнаружено около 50 зрелых гельминтов (Eckert et al., 1974), в исследовании, проведенном в Швейцарии, только у одной кошки из 263 были обнаружены гельминты в количестве пяти особей (Deplazes et al., 1999).

В недавнем патологоанатомическом исследовании, включавшем 96 диких лесных котов (Felis silvestris silvestris), 5 были инфицированы (1->>100 гельминтов, виды, подтвержденные с помощью ПЦР), при этом не было особей с оплодотворенными яйцами (Steeb et al., 2012). В гораздо более крупных популяциях кошек распространенность случаев выраженной инфекции E. multilocularis, определяемой на основании обнаружения яиц ленточных червей, и подтвержденной ПЦР, колебалась в пределах 0–0,6 % (таблица 1) Экспериментальные данные о развитии гельминтов у кошек после повторного заражения или на фоне вирусной, бактериальной или паразитарной инфекции, отсутствуют. Интересный случай был описан в Японии у 6-летней кошки, содержащейся в условиях свободного выгула, у которой на момент исследования была обнаружена инфекция с относительно высоким выделением яиц (440 яиц на грамм) с одновременной инфекцией цестодами Spirometra (Nonaka et al., 2008). В другом отчете из Чешской Республики был указан случай, когда двухмесячный котенок с кишечным расстройством оказался инфицирован несколькими аскаридами, Taenia taeniaeformis и несколькими тысячами зрелых, но не полностью развитых E. multilocularis (Cada et al., 1999). В условиях экспериментального инфицирования инвазии с интенсивностью в несколько тысяч гельминтов были обнаружены в течение периода паразитарной инкубации (Jenkins and Romig, 2000, 2003; Thompson et al., 2003), но неизвестно, могут ли инфекции у очень маленьких котят привести к повышению продуцирования яиц паразитов

Перенос и зоонозная значимость E. multilocularis

В Европе рыжая лисица является наиболее важным окончательным хозяином с точки зрения загрязнения окружающей среды яйцами E. multilocularis, которые распространяются на значительной части эндемичного района.

Лисица является не только самым распространенным представителем семейства псовых, часто встречающимся в густонаселенных районах, особенно в городских и пригородных районах Европы (Deplazes et al., 2004), но при этом уровень распространенности гельминтозов у этого вида часто превышает 50 %. Тем не менее, следует учитывать относительный вклад домашних собак и кошек. Попытка оценить вклад окончательных хозяев в загрязнение окружающей среды яйцами E. multilocularis для европейской эндемичной области была основана на имеющихся данных о точных плотностях обитания животных-хозяев, а также показателях распространенности и репродуктивного потенциала E. multilocularis у разных хозяев (Hegglin and Deplazes, 2013). Таким образом, было подсчитано, что основное заражение окружающей среды яйцами обеспечивают лисицы, а вклад популяции собак в заражение варьировал между 4-15 % и 7-19 % для типичной сельской и городской среды соответственно. Напротив, домашние кошки вносят лишь незначительный вклад (0,0-0,2 %) в общее загрязнение окружающей среды яйцами E. multilocularis, несмотря на их более высокую плотность обитания. Человек может заражаться яйцами E. multilocularis из окружающей среды и при контакте с загрязненными поверхностями, почвой или пылью, при уходе за окончательными хозяевами или при потреблении загрязненной воды или пищи. Яйца Echinococcus spp. выводятся из организма полностью развитыми и инвазионными, поэтому особенно важно учитывать зоонозный риск прямой передачи после контакта с окончательными хозяевами.

Прилипание яиц и даже проглоттид E. multilocularis  к шерсти инфицированных собак и лисиц наблюдали в единичных случаях (Deplazes et al., 2011). Возможность непосредственного контакта с этими яйцами зависит от профессии и поведения, особенно от близких контактов между человеком и животным. При анализе риска для разных случаев, в основном в сельских районах Германии, было установлено, что контакт с собаками и кошками является значительным фактором риска развития альвеолярного эхинококкоза у человека (Kern et al., 2004). В другом исследовании (Kreidl et al., 1998), в качестве фактора риска была определена кошка, а не собака. Тем не менее, эти результаты следует интерпретировать с осторожностью, так как сравнительно небольшое количество случаев было протестировано в отношении различных факторов риска, и с упомянутыми рисками могут быть связаны другие факторы образа жизни владельцев животных.

Домашние кошки имеют широкие возможности для контакта с зараженными полевками на значительной части эндемичной области, также было выдвинуто предположение об участии домовой мыши (Musmusculus domesticus) в эпидемиологическом цикле (Musmusculus domesticus) на территории штата Северная Дакота и во Франции (Leiby and Kritzky, 1972; Petavy et. al., 1990). Однако, до сих пор никакие дополнительные данные не подтвердили релевантность этого вида, который может быть частой добычей домашних кошек, для обсуждаемых паразитарных заболеваний. Таким образом, в целом низкая степень гельминтной инвазии у кошек, зараженных естественным или экспериментальным путем, замедленное, в основном неполное развитие паразита, а также сомнительная инвазионность выделяемых яиц, явно указывают на то, что кошки, в отличие от собак, играют незначительную роль в зоонозной передаче альвеолярного эхинококкоза человека.

Патогенез и клинические признаки

Кишечные эхинококковые инфекции у кошек не приводили к появлению каких-либо клинических признаков у домашних кошек даже после инокуляции очень большого количества протосколексов (Jenkins and Romig, 2000, 2003; Kapel et al., 2006, Eckert et al., 2001a)

Диагностика

Маленькие, часто незрелые, кишечные стадии E. multilocularis (длиной от 300 мкм до 5 мм) не могут быть достоверно диагностированы макроскопически во время вскрытия. Хотя метод осаждения и подсчета является «золотым стандартом», чувствительность патологоанатомического исследование может быть снижена из-за разложения кишечника (аутолиз), а также замораживания туш, что необходимо по соображениям безопасности (Eckert et al., 2011; Deplazes et al., 2003). Обнаружение яиц ленточных червей в образцах кала окончательных хозяев с помощью обычной микроскопии ограничено низкой чувствительностью метода. Кроме того, яйца Echinococcus spp. не могут быть морфологически дифференцированы от яиц других ленточных червей рода Taenia. Нет данных о результатах оценок диагностических тестов для выявления яиц E. multilocularis у кошек. С другой стороны, выделение яиц ленточных червей из кала лисицы путем последовательного просеивания и флотации в растворе хлорида цинка (плотность 1,45, метод F/Si (взаимодействие жидкости с конструкцией)) продемонстрировало высокую чувствительность метода (Deplazes et al., 2003). В экспериментальном исследовании у лисиц чувствительность метода F/Si и модифицированного метода МакМастера для количественной оценки яиц составила 89 % и 5 % соответственно (Al-Sabi et al., 2007) Кроме того, при применении метода F/Si было диагностировано значительно больше собак, выделяющих яйца ленточных червей (34 из 240 исследованных собак), по сравнению с модифицированным методом МакМастера (только 12 собак) (Bružinskaitė et al., 2009). Таким образом, хотя методы, проверенные для использования в популяциях собак и лисиц, могут использоваться для исследований у кошек, до сих пор ни один из тестов не был детально подтвержден для применения у этого вида, для которого характерно заражение очень небольшим количеством гельминтов, которые при этом часто не достигают зрелой стадии.

Метод ИФА для обнаружения антигенов в фекалиях окончательных хозяев был разработан для диагностики Echinococcus spp. Данный метод применялся в исследованиях у кошек (Deplazes et al., 1999). Однако, чувствительность таких тестов, которые не являются коммерчески доступными, недостаточно точно определена и, вероятно, низка из-за небольшого количества паразитов у кошек. Поэтому для индивидуальной диагностики у кошек рекомендуется молекулярное подтверждение инфекции E. multilocularis.

Несколько видоспецифичных, основанных на ПЦР, молекулярных тестов для обнаружения E. multilocularis были разработаны для непосредственного исследования образов кала (Dinkel et al., 1998; Trachsel et al., 2007). Первоначально высокое выделение яиц ленточных червей может значительно снизить потребность в масштабных процедурах выделения ДНК, используемых для удаления компонентов, ингибирующих ПЦР, из образцов кала (Deplazes et al., 2003). На практике яйца ленточных червей, обычно выявляемые на основании результатов копрологических исследований кала кошек (плотность раствора для флотации > 1,3), могут быть дополнительно исследованы методом мультиплексной ПЦР для подтверждения присутствия E. multilocularis или Taenia spp. (дальнейший анализ последовательности позволяет идентифицировать виды Taenia) (Trachsel et al., 2007)

Схемы лечения и профилактики

Для лечения кишечных стадий E. multilocularis кошкам назначают Бродлайн Спот-Он - препарат для топикального нанесения. Бродлайн Спот Он направлен на борьбу с широким спектром гельминтозов кошек, а также против блох и клещей. 

рекомендуется регулярная ежемесячная обработка Бродлайн Спот Он кошек, охотящихся на грызунов, что направлено на снижение выделения яиц E. multilocularis.

Ежемесячная антигельминтная обработка кошек с помощью Бродлайн Спот Он важна для уменьшения загрязнения окружающей среды яйцами зоонозной Toxocara cati и для предотвращения заражения кишечными формами Taenia taeniaeformis и Dipylidium caninum. Несмотря на незначительную патогенность у кошек, борьба с кишечными формами гельминтозов важна для владельцев кошек по гигиеническим соображениям, поскольку проглоттиды могут выводиться из организма в домах, где содержаться кошки.

Эхнококковая инфекция внекишечной локализации у кошек

Как обобщено выше для E. felidis в Африке и E. oligarthrus в Южной Америке, дикие кошачьи являются основными окончательными хозяевами и именно они обеспечивают цикл развития этих видов в дикой природе. Кроме того, E. multilocularis у домашних кошек может развиться до стадии с оплодотворенными яйцами. Напротив, кошачьи очень устойчивы к кишечным формам E. granulosus s.l. и, согласно имеющимся данным, не было зафиксировано случаев обнаружения таких инфекций. Интересно, что во всем мире было зарегистрировано несколько случаев кистозного эхинококкоза у домашних кошек, причем первый зарегистрированный случай описан в 1831 году. В прошлом столетии было зарегистрировано несколько случаев, в том числе и в Уругвае, Германии и Новой Зеландии, и недавно были опубликованы два случая в Турции и России (см. работы Armua-Fernandez et al., 2013). Интересно, что во всех этих случаях гидатидные кисты были обнаружены в брюшной полости или прикреплены к перитонеальному и мезентериальному слоям, как показано на рисунке 2. Как правило, вся брюшная полость была заполнена большим количеством везикул, которые достигали нескольких сантиметров в диаметре. Следовательно, увеличение живота было наиболее заметным клиническим признаком в этих случаях (Armua-Fernandez et al., 2013). Пока только в двух случаях E. granulosus s.s. (Генотип 1) подтвержден молекулярным анализом.

Рисунок 1.

Источники данных

1 Ambo H, Ichikawa K, , Iida H, Abe N. On Echinococcus alveolaris endemic parasitosis on Rebun Island. Spec. Rep. Hokkaido Inst. Publ Hlth. 1954; 4: 1-19.

2 Al-Sabi MNS, Kapel CMO, Deplazes P, Mathis A. Comparative co- pro-diagnosis of Echinococcus multilocularis in experimentally infected foxes. Parasitol. Res. 2007; 101: 731-736

3 Armua-Fernandez MT, Castro OF, Crampet A, Bartzabal A, Hof- mann-Lehmann R, Grimm F, Deplazes P. A case of peritoneal cystic echinococcosis in an Uruguayan domestic cat caused by Echinococcus granulosus sensu stricto (genotype 1). Parasite Internationa 2013; in press

4 Bruzinskaite R, Sarkunas M, Torgerson PR, Mathis A, Deplazes P.

Echinococcosis in pigs and intestinal infection with Echinococcocus spp. in dogs in southwestern Lithuania. Vet. Parasitol. 2009; 160 237-241

5 Cada F, Martinek K, Kalarova L. Domestic cat (Felis catus f.dom.) as the fnal host of Echinococcus multilocularis tapeworms. Veterinarstvi 1999; 49: 2-3.

6 DAlessandro A, Rausch RL. New aspects of neotropical polycystic (Echinococcus vogeli) and unicystic (Echinococcus oligarthrus) echinococcosis. Clin. Microbiol. Rev. 2008; 21: 380-401

7 Deplazes P, Alther P, Tanner I, Thompson RCA, Eckert J. Echinococcus multilocularis coproantigen detection by enzyme-linked immuno- sorbent assay in fox, dog, and cat populations. J. Parasitol. 1999; 85 115-121

8 Deplazes P, Dinkel A, Mathis A. Molecular tools for studies on the transmission biology of Echinococcus multilocularis. Parasitology 2003; 127: 53-61.

9 Deplazes P, Hegglin D, Gloor S, Romig T. Wilderness in the city: the urbanization of Echinococcus multilocularis. Trends Parasitol. 2004 ; 20: 77-84.

10 Deplazes P, van Knapen F, Schweiger A, Overgaauw PAM. Role of pet dogs and cats in the transmission of helminthic zoonoses in Europe, with a focus on echinococcosis and toxocarosis. Vet. Parasitol. 2011; 182: 41-53

11 Dinkel A, von Nickisch-Rosenegk M, Bilger B, Merli M, Lucius R, Romig T. Detection of Echinococcus multilocularis in the defnitive host: coprodiagnosis by PCR as an alternative to necropsy. J. Clin Microbiol. 1998; 36: 1871-1876

12 Dyachenko V, Pantchev N, Gawlowska S, Vrhovec MG, Bauer C. Echinococcus multilocularis infections in domestic dogs and cats from Germany and other European countries. Vet. Parasitol. 2008; 157: 244-253

13 Eckert J, Müller B, Partridge AJ. The domestic cat and dog as natural defnitive hosts of Echinococcus (alveococcus) multilocularis in southern federal republic of Germany. Tropenmed. Parasitol. 1974; 25: 334-337.

14 Eckert J, Thompson RC, Bucklar H, Bilger B, Deplazes P. Efcacy evaluation of epsiprantel (Cestex) against Echinococcus multilocularis in dogs and cats. Berl. Munch. Tierarztl. Wochenschr. 2001a; 114: 121-126.

15 Eckert J, Rausch RL, Gemmell MA, Giraudoux P, Kamiya M, Liu F-J, Schantz PM, Romig T. Epidemiology of Echinococcus multilocularis, Echinococcus vogeli and Echinococcus oligarthrus. In Eckert J, Gem-mell MA, Meslin F-X, Pawlowski ZS (Eds.), WHO/OIE manual on echinococcosis in humans and animals: a public health problem of global concern. World Organisation for Animal Health, Paris, France, 2001b; 164–182.

16 Eckert J, Deplazes P, Kern P. Alveolar echinococcosis (Echinococcus multilocularis) and neotropical forms of echinococcosis (Echino-coccus vogeli and Echinococcus oligarthrus). In: Brown D, Palmer S, Torgerson PR, Soulsby EJL. (Eds.), Zoonoses. 2^nd ed. Oxford University Press, Oxford, 2011; 671–701.

17 Gamble WG, Segal M, Schantz PM, Rausch RL. Alveolar hydatid disease in Minnesota. First human case acquired in the contiguous United States. JAMA 1979; 241 (9): 904–907.

18 Hegglin D, Deplazes P. Control of Echinococcus multilocularis: Strategies, feasibility and cost-beneft analyses. Int. J. Parasitol. 2013; 43: 327-337.

19 Hüttner M, Romig T. Echinococcus species in African wildlife. Parasi-tology 2009; 136: 1089–1095.

20 Jenkins DJ, Romig T. Efcacy of Droncit Spot-on (praziquantel) 4 % w/v against immature and mature Echinococcus multilocularis in cats. Int. J. Parasitol. 2000; 30: 959-962.

21 Jenkins DJ, Romig T. Milbenmycin oxime in a new formulation, combined with praziquantel, does not reduce the efcacy of praziquan-tel against Echinococcus multilocularis in cats. J. Helminthol. 2003; 77 (4): 367–370.

22 Kamiya M, Ooi HK, Oku Y, Yagi K, Ohabayashi M. Growth and development of Echinococcus multilocularis in experimentally infected cats. Jpn. J. Vet. Res. 1985; 33: 135–140.

23 Kamiya M, Ooi HK, Ohbayashi M. Susceptibility of cats to the Hokkaido isolate of Echinococcus multilocularis. Nihon Juigaku Zasshi 1986; 48: 763–767.

24 Kapel CMO, Torgerson PR, Thompson RCA, Deplazes P. Reproductive potential of Echinococcus multilocularis in experimentally infected foxes, dogs, raccoon dogs and cats. Int. J. Parasitol. 2006; 36: 79–86.

25 Kern P, Ammon A, Kron M, Sinn G, Sander S, Petersen LR, Gaus W, Kern P. Risk factors for alveolar echinococcosis in humans. Emerg. Infect. Diseases 2004; 10: 2088-2093.

26 Kreidl P, Allerberger F, Judmaier G, Auer H, Aspöck H, Hall AJ. Domestic pets as risk factors for alveolar hydatid disease in Austria.

Am. J. Epidemiol. 1998; 147: 978-981.

27 Leiby PD, Kritsky DC. Echinococcus multilocularis: a possible domestic life cycle in central North America and its public health implications. J. Parasitol. 1972; 58: 1213–1215.

28 Lukashenko NP. Alveokokkoz. Meditsina, Moskva 1975; 327.

29 Matsumoto J, Yagi K. Experimental studies on Echinococcus multi-locularis in Japan, focusing on biohazardous stages of the parasite.

Exp. Parasitol. 2008; 119: 534 –541.

30 Nonaka N, Hirokawa H, Inoue T, Nakao R, Ganzorig S, Kobayashi F, Inagaki M, Egoshi K, Kamiya M, Oku Y. The frst instance of a cat excreting Echinococcus multilocularis eggs in Japan. Parasitol. Int. 2008; 57: 519-520.

31 Petavy AF, Deblock S, Walbaum S. The house mouse: a potential intermediate host for Echinococcus multilocularis in France. Trans. R. Soc. Trop. Med. Hyg. 1990; 84: 571–572.

32 Petavy AF, Tenora F, Deblock S, Sergent V. Echinococcus multilocu-laris in domestic cats in France. A potential risk factor for alveolar hydatid disease contamination in humans. Vet. Parasitol. 2000; 87: 151–156.

33 Rausch RL, Richards SH. Observations on parasite-host relationships of Echinococcus multilocularis Leuckart, 1863, in North Dakota.

Can. J. Zool. 1971; 49: 1317-1330.

34 Steeb S, Eskensen U, Volmer K, Bauer C. Endoparasite fauna of European wild cats (Felis silvestris silvestris) from Germany and Luxembourg. Tagung der DVG – Fachgruppe Parasitologie und parasitäre Krankheiten, Hannover 2012.

35 Thompson RC, Deplazes P, Eckert J. Observations on the development of Echinococcus multilocularis in cats. J. Parasitol. 2003; 89: 1086-1088.

36 Thompson RCA, Kapel CMO, Hobbs RP, Deplazes P. Comparative development of Echinococcus multilocularis in its defnitive hosts.

Parasitology 2006; 132: 709–716.

37 Trachsel D, Deplazes P, Mathis A. Identifcation of taeniid eggs in the faeces from carnivores based on multiplex PCR using targets in mitochondrial DNA. Parasitology 2007; 134: 911-920.

38 Vogel H. Echinococcus multiocularis in South Germany. I. The tapeworm stage of strains from humans and animals. Z. Tropenmed. Par-asitol. 1957; 8: 404–454.

39 Vuitton DA, Zhou H, Bresson-Hadni S, Wang Q, Piarroux M, Raoul F, Giraudoux P. Epidemiology of alveolar echinococcosis with particular reference to China and Europe. Parasitology 2003; 127: 87–107.

40 Zeyhle E, Bosch D. Comperative experimental infections of cats and foxes with Echinococcus multilocularis. Zentralbl. Bakteriol. 1982: 227: 117-118.

41 Wobeser G. The occurrence of Echinococcus multilocularis (Leukart, 1863) in cats near Saskatoon, Saskatchewan. Can. Vet. J. 1971; 12: 65–68.